可藉消化道攝取或經由皮膚進入羊隻體內－乳頭糞桿線蟲（Stronglyloides）

臺北市動物保護處　蔡裕仁

　　糞桿線蟲分類本蟲是屬Rhabditorida目、Rhabdiasicae科, Strongyloididae科的線蟲，此類的線蟲屬小形或中形，食道具有二個食道球即假食道球（pseudo bulb）和有瓣食道球（valvulated bulb），亦有僅具有有瓣食道球的種類。本蟲在發育上不需要中間宿主，而有寄生世代（parasitic phase）和自由世代（free-living phase）之分。寄生世代之成蟲為雌性蟲（parthenogenesie female）之單性生殖，而在自然界之生活形式為具有雌雄兩性的發育方式。具有感染能力的第3期幼蟲，其食道是由第2期幼蟲的桿狀型而變爲絲狀型，方可侵入動物宿主體內成長，寄生世代成蟲的陰門為蟲體的1/2部位上，在其體內可見卵殼薄的蟲卵，蟲卵普通存於雌蟲體子宮內即可分裂而形成含有幼蟲的蟲卵。

　　線蟲性胃腸炎一般為吃草動物的疾病，因為牠們常攝食到污染糧草上的感染期仔蟲所致；這些疾病發生在所有羊的品種、性別、年齡，但年齡上以2-24個月齡要比其他年齡的羊有較高的發生率；老齡羊因為早期就暴露到它們，因此對某些種類之寄生蟲可能較有抵抗作用。最多發生在晚春、夏天和秋天季節，因為這些季節有較適合的溫度和濕度，允許了這些感染期仔蟲的發育和大群的積聚在一起。一旦感染到蠕蟲寄生時，大部分都會構成蠕蟲病。羊隻感染乳頭糞桿線蟲，呈急性或慢性，而這疾病皆適合於溫帶潮濕的氣候發生，並影響所有年齡之羊，且亦會造成重大的經濟損失，就整個養羊事業者是極為重要的。就因是寄生蟲感染而常被忽視，但它們對全球動物和人類健康也會造成了重大經濟負擔。Monnig(1930) 報告羊感染乳頭類圓線蟲主要經口腔感染，該蟲沒有很高的穿越皮膚能力，並經吞食後即在腸內定居，而無需經過血液及肺臟的移行，這現象與鉤蟲得習性相同。

　　羊類線蟲感染有二種形式，經膚感染時絲狀蚴能穿破完整的皮膚，或由毛孔鑽入（Turner, Sheikop and Wilson, 1960），經口感染則在草地上和青草一起吞食。經膚感染的幼蟲侵入了微血管，隨著血液被帶到肺部，穿破微血管壁而進入支氣管。並從氣管移至咽並被吞食，從食道至胃和小腸，感染後12-72小時，於此位置可以找到第三期幼蟲。此幼蟲到達它們寄居位置之後繼續經過蛻皮發育為成蟲。最後一次蛻皮約在感染後120小時。經皮膚感染時間到入侵至定居腸壁約為三日半，在體內潛伏期為9天，依據 Basir (1954) 指出為7次。至於幼蟲鑽入皮膚的動作在易感的羊隻身上是非常迅速的，接觸後15分鐘即侵入到皮層，在這裡可停留48小時。乳頭桿線蟲（Strongyloides Papillosus）廣泛地分布著，一般為感染小羊和年輕羊之小腸，偶而在臨床上桿線蟲症（Strongyloidosis）之發生也會出現，但對這種造成病因的桿線蟲言，其致病性算是較低的；排出自然界的蟲卵已包含有仔蟲存在，自由生活時行公母之兩性生殖，或寄生生活時雌性(母的)之單性生殖，感染可藉消化道攝取或可經由皮膚進入宿主，仔蟲於穿入真皮後就進入了靜脈，然後轉移到肺，貼附於氣管，最後則轉移到腸管。到了小腸，仔蟲穿入黏膜後及發育為成熟母蟲，以無性生殖方式繁殖，腸內蟲體量在9000-26000時可破壞腸黏膜，而引發動物體無光澤、下痢、失重、生長緩慢和死亡等症狀，除綿羊寄生外，有些也感染山羊、牛及其他反芻獸小腸黏膜。雌蟲體長3.5-6.0mm，體寬50-65μm，尾為指狀鈍端長54-78μm，蟲卵兩端鈍圓40-60╳20-36μm，排出時已含幼蟲。自由世代。雄蟲為700-825μm，有33μm長的交尾刺及長20μm、寬2.5μm的睪丸牽引帶，自由生活世代雌蟲長640-1200μm，卵殼薄，大小為42-48╳23-30μm。

　　1985-1988年項氏台灣地區乳用山羊感染率為8.5%。林氏於台中地區羊場22場（240隻山羊）；台東地區羊場22場（200 隻山羊）等區調查，亦有發現球蟲（Eimeria spp.）、擴張絛蟲（Moniezia expansa）、鞭蟲（Trichuris ovis）、蟯蟲（Skrjabinema ovis）、糞桿線蟲（Strongyloides papillosus）、捻轉胃蟲（Haemonchus contortus）、蛇狀毛樣線蟲（Trichostrogylus colubriformis）、腸結節蟲（Oesophagostomum sp.）及鉤蟲（Bunostomum sp.）等9種內寄生蟲。

　　依筆者1997-2000年台灣東部地區原住民部落生活環境中動物與所狩獵的動物之腸道進行寄生蟲檢測，台灣山羊乳頭糞桿線蟲（Strongyloides sp.）感染率為50.0%(1/2)。J G Pienaar 等人指出在患有乳頭類圓線蟲（Stronglyloides papillosus）感染的山羊和綿羊發現12個月以下的小山羊最易感。在臨床表徵包括短暫性腹瀉、畸形、最終糞便顆粒變長、脫水、厭食、惡病質、咬牙切齒、口吐白沫、貧血和神經體徵，如共濟失調、寬基站立、昏迷和眼球震顫。其病理變化，包括腸炎、腦海綿化狀態、肝病導致肝破裂、腎病、肺水腫、間質性肺炎和肺炎。大約6%的山羊死於致命的肝破裂。寄生蟲引起的臨床病理學變化是貧血（在幼山羊中最明顯）和低磷酸鹽血症。微量元素分析提供了某些山羊缺乏銅、錳和硒的證據。

　　Romero A 等人於烏拉圭綿羊中有自發爆發的類圓線蟲病（乳頭圓線蟲病）。在150隻羊群中，3週內有60隻羊生病，其中12隻死亡。羊隻臨床症狀出現虛弱、體重減輕、眼球內陷，在某些情況下甚至突然死亡。病理剖檢顯示肌肉萎縮、脫水，小腸內有泡沫狀液體。十二指腸和空腸組織學檢查顯示粘膜增厚、絨毛嚴重萎縮、固有層單核混合浸潤，粘膜內嵌有大量蟲體，固有層內有大量肉芽腫。小腸內容物分析顯示，十二指腸中計有13,200條雌性線蟲，空腸中計有2000條雌性線蟲，鑑定為乳頭糞桿線蟲（Strongyloididae）。長期以來，這種寄生蟲一直被認為是一種共生寄生蟲，或者至少只有在大量存在時才會引起嚴重的疾病。該報告表明乳頭圓線蟲對綿羊具有高致病性。

　　Margaret Tumusiime 等人對尼亞加塔雷地區調查乳頭類圓線蟲(12.8%)。Ruhoollah等人於巴基斯坦開伯爾普赫圖赫瓦省上迪爾對小反芻動物腸道寄生蟲的發生情況，整體單性寄生率為89.20% (281/315)，綿羊為94.0% (173/184)，山羊為82.43% (108/131)。綿羊Strongyloides papillosus (41.30%)，而山羊 Strongyloides spp 為33.33% (36/108)。Takalani J Mpofu 等人於南非調查 Strongyloides papillosus 為36.6%，雄性感染率大於雌性。P Shakya 等人於印度的中央邦馬爾瓦地區山羊收集總共900份糞便樣本，糞便樣本檢查顯示類圓線蟲、鞭蟲混合感染。夏季與冬季感染率分別為41.33%、38.33%，而季風季節感染率為50.67%更顯最高。大於1歲的山羊有50.43%的感染率，顯著高於小於1歲的山羊19.31%。雌性（46.04%）的感染率明顯高於雄性（39.50%）。C O Nwosu 等人在伊巴丹屠宰場共檢查120個胃腸道和960個糞便樣本，而 Strongyloides papillosus 感染率為80.8%，另混合感染最為普遍。成年山羊與幼山羊相比，幼山羊更容易被感染並且蠕蟲數量更高。在調查中 Haemonchus, Trichostrongylus, Strongyloides 和 Cooperia spp.會大量發生，無論山羊的年齡如何，雨季的蠕蟲數量普遍高於旱季。蘇氏於台灣中部地區山羊與鹿隻研究發現山羊共有14種類的寄生蟲，總陽性率為83.9％，亦指出母羊於生產泌乳期間，其蟲卵量有一顯著的上升（增加），高達未生產未泌乳羊之三倍量。羊寄生蟲對於飼養上的危害可為產乳量下降、生產、繁殖等，而寄生蟲疾病會限制宿主族群規模。Margaret Tumusiime 等人對盧旺達 Nyagatare 區山羊胃腸道線蟲發現 Strongyloides papillosus 感染率為12.8%。Takalani J Mpofu 等人調查南非山羊的常見胃腸道寄生蟲(GIP)感染，Strongyloides papillosus 感染率為31.1%。 Alok Kumar Singh等人於印度巴拉卡德(Balaghat)、納爾辛哈布爾(Narsinghpur)和钦德瓦拉(Chhindwara )等區山羊 Strongyloides sp.感染為 7.50 %。Tirth Raj Ghimire 等人調查尼泊爾加德滿都山羊市場山羊糞便中 Strongyloides 感染綠為 28.75%。K Wuthijaree 等人於泰國北部彭世洛小型農場飼養的小型反芻動物胃腸道 (GI) 寄生蟲的流行情況，發現 Strongyles 和 Eimeria 卵囊最為普遍。S J Bihaqi 等人於印度北部查謨和克什米爾（Jammu and Kashmir）Strongyloides spp.為 5.90%，季節性流行率以夏季最高。Mosunmola T Adeyemi 等人於奈及利亞地區發現尼日利亞山羊的寄生蟲和肺炎之間有很強的相關性。Meena Das 等人指出在雨季尤為普遍感染。Ping Sun 等人發現圓線蟲類線蟲與植被相關的影響，如地上草生物量與高度土壤壓實相結合，與寄生蟲類型呈負相關。這些感染隨著牧場退化的加劇而增加。

　　圓線蟲型線蟲的流行和強度也與山羊/綿羊密度呈負相關，表明家畜物種之間胃腸道感染的“稀釋效應”。 Braga FR 等人研究以 Bioverm® 真菌製劑（Duddingtonia flagrans-AC001）控制綿羊捻轉血矛線蟲和乳頭圓線蟲的效率。 Bioverm ® 在給藥12小時後就顯示出功效，並在60小時內保持類似的結果。在實驗室條件下，Bioverm® 真菌製劑（D. flagrans-AC001）可有效減少綿羊糞便中的 H. contortus 和 S. papillosus 數量。然而，此研究還需要在反芻動物放牧的自然條件下進行進一步的研究來證明該產品的有效性。Takalani Judas Mpofu 等人指出，胃腸道寄生蟲(GIP)的盛行率和強度隨動物的位置、品種、年齡、性別和季節而變化。由於胃腸道寄生蟲很容易對化學療法產生抗藥性，因此選擇和培育具有基因GIP抗性的動物將是減少或消除目前對化療的依賴的相對簡單且廉價的策略。選擇GIP抗性山羊的潛在表型指標包括寄生蟲學、免疫學和病理學表型標記。應鼓勵協同使用這些指標，以更準確地簡化抗性動物的基因型選擇。具有孟德爾遺傳的基因，特別是那些涉及免疫調節機制的基因，此已在山羊中被發現。

參考文獻

李永基。1986。家畜寄生蟲學。臺北：藝軒。p.107-111。林昆成。山羊胃腸道線蟲症之診斷方法的開發與改良及沙鼠動物感染模式的建立。唐仲瑋、唐崇惕。人畜線蟲學。科學出版社。P.82-85。1987。項延愷、林哲夫、蘇耀期。1990。台灣地區乳用山羊內寄生蟲感染之調查研究。中華獸醫誌 16：211-222。蔡裕仁、吳應寧、鍾文政。台灣原住民部落中居民健康與生活環境動物寄生蟲病相關性之研究。慈濟醫學雜誌；13卷 3期 (2001 / 09 / 01)，P161 - 168。

蘇耀期。1991。台灣中部地區山羊與鹿內寄生蟲感染之調查比較研究。嘉義農專學報。第27期：43-68。

蘇耀期。養羊業者宜重視的線蟲類腸炎。

Alok Kumar Singh, G Das, B Roy, S Nath, Ram Naresh, Sahil Kumar. Prevalence of Strongyle infections in goat of Maha Koushal region, Madhya Pradesh, India. J Parasit Dis. 2016 Jun;40(2):289-91. doi: 10.1007/s12639-014-0496-5. Epub 2014 Jun 22. Braga FR, Ferraz CM, da Silva EN, de Araújo JV.Efficiency of the Bioverm ® (Duddingtonia flagrans) fungal formulation to control in vivo and in vitro of Haemonchus contortus and Strongyloides papillosus in sheep.3 Biotech. 2020 Feb;10(2):62. doi: 10.1007/s13205-019-2042-8.

C O Nwosu , A F Ogunrinade, B O Fagbemi.Prevalence and seasonal changes in the gastro-intestinal helminths of Nigerian goats. J Helminthol. 1996 Dec;70(4):329-33.

J G Pienaar , P A Basson, J L du Plessis, H M Collins, T W Naude, P A Boyazoglu, J Boomker, F Reyers, W L Pienaar. Experimental studies with Stronglyloides papillosus in goats. Onderstepoort J Vet Res. 1999 Sep;66(3):191-235.

K Wuthijaree, P Tatsapong, C Lambertz. The Prevalence of Intestinal Parasite Infections in Goats from Smallholder Farms in Northern Thailand. Helminthologia. 2022 May 4;59(1):64-73. doi: 10.2478/helm-2022-0007. eCollection 2022 Mar.

Margaret Tumusiime, Festo Ndayisenga, Pie Ntampaka. Prevalence of Gastrointestinal Nematodes, Cestodes, and Protozoans of Goats in Nyagatare District, Rwanda. Vet Med (Auckl). 2022 Dec 19;13:339-349. doi: 10.2147/VMRR.S389336. eCollection 2022. Meena Das, R Laha, A Goswami, A Goswami. Gastrointestinal parasitism of goats in hilly region of Meghalaya, India. Vet World. 2017 Jan;10(1):81-85. doi: 10.14202/vetworld.2017.81-85. Epub 2017 Jan 19.

Mosunmola T Adeyemi, Olajumoke A Morenikeji, Benjamin O Emikpe, Theophilus A Jarikre .Interactions between gastrointestinal parasitism and pneumonia in Nigerian goats. J Parasit Dis. 2017 Sep;41(3):726-733. doi: 10.1007/s12639-017-0878-6. Epub 2017 Jan 11.

P Shakya, A K Jayraw, N Jamra, V Agrawal, G P Jatav. Incidence of gastrointestinal nematodes in goats in and around Mhow, Madhya Pradesh. J Parasit Dis. 2017 Dec;41(4):963-967.

Ping Sun , Torsten Wronski , Jean D Bariyanga , Ann Apio.Gastro-intestinal parasite infections of Ankole cattle in an unhealthy landscape: An assessment of ecological predictors. Vet Parasitol. 2018 Mar 15;252:107-116. doi: 10.1016/j.vetpar.2018.01.023. Epub 2018 Jan 31.

Ruhoollah , W Khan , O A Al-Jabr , T Khan , A Khan , W R El-Ghareeb , L Aguilar- Marcelino, E O S Hussein , A R Alhimaidi , A A Swelum.Prevalence of gastrointestinal parasite in small ruminants of District Dir Upper Khyber Pakhtunkhwa Province of Pakistan. Braz J Biol. 2021 Oct 11;83:e248978.

Romero A, García JA, Castells D, Gayo V, Dutra Quintela F.Strongyloidiasis (Strongyloides papillosus) in lambs in Uruguay.Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2022 Jun;31:100737. doi: 10.1016/j.vprsr.2022.100737.

S J Bihaqi, I M Allaie , M A A Banday , Z A Wani , R A Shahardar. Prevalence of caprine GI helminths in temperate areas of Jammu & Kashmir. J Parasit Dis. 2017 Sep;41(3):843-849. doi: 10.1007/s12639-017-0900-z. Epub 2017 Mar 17.

Takalani J Mpofu, Khathutshelo A Nephawe, Bohani Mtileni. Prevalence of gastrointestinal parasites in communal goats from different agro-ecological zones of South Africa. Vet World. 2020 Jan;13(1):26-32. doi: 10.14202/vetworld.2020.26-32. Epub 2020 Jan 4.

Takalani Judas Mpofu , Khathutshelo Agree Nephawe, Bohani Mtileni. Prevalence and resistance to gastrointestinal parasites in goats: A review. Vet World. 2022 Oct;15(10):2442-2452. doi: 10.14202/vetworld.2022.2442-2452. Epub 2022 Oct 21. Tirth Raj Ghimire, Namita Bhattarai.A survey of gastrointestinal parasites of goats in a goat market in Kathmandu, Nepal. J Parasit Dis. 2019 Dec;43(4):686-695. doi: 10.1007/s12639-019-01148-w. Epub 2019 Jul 31.

李永基。1986。家畜寄生蟲學。臺北：藝軒。p.107-111。